Sagonas, K., A. Runemark, A. Antoniou, P. Lymberakis, P. Pafilis, E. D. Valakos, N. Poulakakis & B. Hansson (2019): Selection, drift, and introgression shape MHC polymorphism in lizards. – Heredity (Edinb) 122(4): 468-484.

Selektion, Verschiebung und Introgression formen den MHC-Polymorphismus bei Echsen.

DOI: 10.1038/s41437-018-0146-2 ➚

Der Major-Histokompatibilitäts-Komplex (MHC) dient seit längerem als ein Modell für die Evolution der Adaptiven- Genetischen-Diversität bei wildlebenden Populationen. Man geht dabei davon aus, dass eine durch Krankheitserreger modulierte Selektion dafür verantwortlich ist, dass es zu einer so vielfältigen MHC–Diversität kommt. Allerdings ist bislang kaum etwas darüber bekannt wie hoch der Einfluss der Selektion ist um diese MHC-Diversität in komplexen biogeographischen Szenarien zu formen in denen auch andere Evolutionsprozesse (z. B., Genetische-Drift und Introgression) auch ihren Beitrag leisten. Hier untersuchten wir zwei naheverwandte Smaragdeidechsen, Lacerta trilineata und L. viridis um herauszufinden welche evolutionären Kräfte die MHC-Diversität innerhalb von Populationen formen, die unter unterschiedlichen biogeographischen Strukturen leben. Wir charakterisierten dazu MHC Klasse I Exon 2 und Exon 3 und bestimmten zudem die neutrale genetische Diversität anhand von Mikrosatelliten, um daran zu untersuchen welchen relativen Beitrag sowohl Selektion wie auch genetische Drift oder Introgression zur Entstehung der hohen MHC-Diversität leisten. Wie erwartet erwies sich die positive Selektion als ein signifikanter Faktor der zu einer hohen Vielfalt an MHC-Genen bei beiden Arten führte. Allerdings leistete die Introgression ebenso einen signifikanten Beitrag zur Steigerung der MHC-Diversität bei den Festlandspopulationen, wobei eine Hauptrichtung des Genflusses von L. viridis zu L. trilineata festzustellen war. Letztendlich konnten wir zeigen, dass es bei den Populationen auf Inseln zu einer signifikanten Abnahme an MHC-Allelen kam, aber dennoch erhielt sich die MHC-Sequenz und die funktionelle Diversität (Verschiedenheit) was anzeigt, dass die positive Selektion dem Effekt der MHC-Allelabnahme und Verschiebung entgegenwirkt. Zusammenfassend zeigen unsere Daten, dass diese verschiedenen Evolutionsprozesse gemeinsam die MHC-Diversität in unterschiedlichen biogeographischen Szenarien steuern: Die Positive-Selektion tritt in allen auf während die Introgression dort hauptsächlich einen Beitrag leistet wo die Arten sympatrisch zusammenleben und die Genetische-Drift (Verschiebung) macht sich dort bemerkbar wo die Populationsgrößen abnehmen.

Kommentar von H.-J. Bidmon

Hybridisierung ist weiterverbreitet als früher gedacht. Doch viele Arbeiten beschränken sich lediglich auf die Beschreibung des Ausmaßes (siehe dazu auch aktuell wieder Shipham et al., (2019). Allerdings die Bedeutung von solchen Hybridisierungsereignissen in Bezug auf die die Physiologie, den Immunstatus und die Überlebensfähigkeit für die betroffenen Arten bleibt meist im Dunkeln. Erst jetzt beginnt man so langsam in der Zoologie einen Schritt weiterzugehen und auch bedeutsamere Fragestellungen zu adressieren (siehe z.B., www.biologie.uni-hamburg.de/hybridsymposium. Nun werden sich vielleicht trotzdem einige Fragen was diese Studie an Eidechsen auf einer Schildkrötenseite zu suchen hat? Nun, diese Arbeit beschreibt eigentlich etwas was man für die bedrohten Schildkrötenarten schon längst hätte untersuchen müssen um mit diesen Erkenntissen insbesondere Nachzuchtprogramme zu unterstützen. MHC-Gene kodieren für Zelloberflächenmoleküle (Glykoproteine) auf bestimmten, für die Immunabwehr relevanten, Zellen und sie sind dabei einer der wichtigsten Faktoren für die adaptive Immunabwehr (Antikörperbildung) die auch zur Parasitenabwehr benötigt werden. Wir wissen mittlerweile, dass solche MHC-Gene auch bei Schildkröten eine wichtige Rolle spielen (siehe dazu Stiebens et al., 2013; Kommentar zu Loire et al., 2013; Elbers et al., 2018 und Bidmon, 2017 und die dortige Literatur). Was uns diese immerhin auch an Reptilien durchgeführte Arbeit dabei erstmals zeigt ist, dass zum einen die positive Selektion, also die Auswahl des gesündesten oder zur eigenen genetischen Ausstattung verschiedensten Geschlechtspartner, um sich mit ihm fortzupflanzen, eine wichtige Rolle dabei spielt die genetische Diversität in Bezug auf die Abwehr von Krankheitserregern hochzuhalten. Zum zweiten macht diese Arbeit deutlich, dass dort wo zwei Arten sympatrisch vorkommen und jede dieser Arten eventuell eine Immunität gegenüber unterschiedlichen Krankheitserregern mitbringt die Hybridisierung (Introgression) dazu beiträgt diese Immunität auch auf die andere Art zu vererben und somit deren MHC-Vielfalt und damit deren adaptive Immunität steigert. Ja und zum dritten zeigt diese Arbeit, dass es bei Inselpopulationen (oder auch stark fragmentierten Populationen) zu einer Abnahme der Diversität kommt und die Tiere versuchen dem entgegen zu wirken indem sie zum einen wieder verstärkt die Positive-Selektion einsetzen und es dabei zu einer genetischen Verschiebung (Drift) kommt, beides Mechanismen die in Bezug auf die Krankheitserregerabwehr das adaptive Immunsystem soweit wie möglich funktionell erhalten. Allerdings sollte auch klar sein, dass das nur bis zu einem gewissen Grad möglich ist was letztendlich auch dazu beiträgt, dass manche Inselpopulationen eben auch deshalb aussterben (bislang fiel diese Art des Aussterbens eben dann mit in die Kategorie: Inzuchtdepression). Siehe dazu auch den Kommentar zu Quesada et al. (2018).
Insofern zeigt uns diese an Eidechsen durchgeführte Arbeit durchaus welchen Beitrag solche Mechanismen wie „Multiple Vaterschaften“ und Hybridisierung zur Genflusssteigerung leisten und welche imminent wichtige Rolle sie dabei für das Immunsystem spielen. Denn wie heißt es doch so schön: Es geht nur ums Überleben im Verlauf der Evolution und Erdgeschichte (!!!) und dabei spielt die sogenannte von uns abstrakt formulierte „Artreinheit“ eben nur, wenn überhaupt, eine sekundäre Rolle!

Literatur

Elbers, J. P., M. B. Brown & S. S. Taylor (2018): Identifying genome-wide immune gene variation underlying infectious disease in wildlife populations – a next generation sequencing approach in the gopher tortoise. – BMC Genomics 19(1): 64 oder Abstract-Archiv.

Loire, E., Y. Chiari, A. Bernard, V. Cahais, J. Romiguier, B. Nabholz, J. M. Lourenço & N. Galtier (2013): Population genomics of the endangered giant Galapagos tortoise. – Genome Biology 14(12): R136 oder Abstract-Archiv.

Quesada, V., S. Freitas-Rodríguez, J. Miller, J. G. Pérez-Silva, Z. F. Jiang, W. Tapia, O. Santiago-Fernández, D. Campos-Iglesias, L. F. K. Kuderna, M. Quinzin, M. G. Álvarez, D. Carrero, L. B. Beheregaray, J. P. Gibbs, Y. Chiari, S. Glaberman, C. Ciofi, M. Araujo-Voces, P. Mayoral, J. R. Arango, I. Tamargo-Gómez, D. Roiz-Valle, M. Pascual-Torner, B. R. Evans, D. L. Edwards, R. C. Garrick, M. A. Russello, N. Poulakakis, S. J. Gaughran, D. O. Rueda, G. Bretones, T. Marquès-Bonet, K. P. White, A. Caccone & C. López-Otín (2018): Giant tortoise genomes provide insights into longevity and age-related disease. – Nature Ecology & Evolution 3(1): 87-95 oder Abstract-Archiv.

Shipham, A., L. Joseph, D. J. Schmidt, A. Drew, I. Mason & J. M. Hughes (2019): Dissection by genomic and plumage variation of a geographically complex hybrid zone between two Australian non-sister parrot species, Platycercus adscitus and Platycercus eximius. – Heredity (Edinb) 122(4): 402-416.

Stiebens, V. A., S. E. Merino, C. Roder, F. J. Chain, P. L. Lee & C. Eizaguirre (2013): Living on the edge: how philopatry maintains adaptive potential. – Proceedings of the Royal Society, Series B Biological Sciences 280(1763): 20130305 oder Abstract-Archiv.