Martin, Katherine R., Jamie L. Adkins, Vipheaviny Chea, Christine M. Sarkis, Katrina F. Phillips, Anna M. Forsman, Erin E. Seney, Lisa M. Komoroske, Kate L. Mansfield & Anna E. Savage (2026): Major Histocompatibility Complex immunogenetic diversity differs substantially across sea turtle species and genomic regions. – Genome Biology and Evolution evag008: Online ahead of print.
Die immunogenetische Vielfalt des Haupthistokompatibilitätskomplexes unterscheidet sich erheblich zwischen den Meeresschildkrötenarten und Genomregionen.
Caretta caretta,
© Hans-Jürgen Bidmon
Immunloci des Haupthistokompatibilitätskomplexes (MHC) veranschaulichen, wie natürliche Selektion die funktionelle genetische Vielfalt in Wildpopulationen prägt. Die ausgleichende Selektion begünstigt eine hohe MHC-Vielfalt innerhalb von Individuen und Populationen, die über die Speziation hinaus bestehen bleibt und zu gemeinsamen Allel-Linien zwischen Taxa führt. Einige Wirbeltiere weisen jedoch eine deutlich geringere Allel-Vielfalt und sogar den Verlust ganzer MHC-Genklassen auf. Aufgrund ihrer unterschiedlichen Lebensgeschichte und Krankheitsprävalenz sind Meeresschildkröten eine wichtige Gruppe für die Untersuchung der interspezifischen MHC-Vielfalt, doch wurde dies bisher nur minimal erforscht. Wir haben Klasse-I- und Klasse-II-MHC-Gene bei über 300 Individuen der Unechten Karettschildkröte (Caretta caretta), der Suppenschildkröte (Chelonia mydas), der Lederrückenschildkröte (Dermochelys coriacea) und der Kemp's Ridley-Meeresschildkröte (Lepidochelys kempii) sequenziert. Wir haben 141 funktionell unterschiedliche Allele der Klasse I und 308 der Klasse II gefunden, von denen viele bei mehreren Arten vorkamen. Codon-Verwendungsanalysen deuten darauf hin, dass die gemeinsamen Allele durch Speziation erhalten geblieben sind. Die hohe Allelzahl und Hinweise auf Diversifizierung und positive Selektion lassen vermuten, dass eine ausgleichende Selektion für eine beträchtliche MHC-Vielfalt bei Meeresschildkröten sorgt. Wir fanden jedoch zwei bemerkenswerte Ausnahmen: (1) D. coriacea wies über alle MHC-Loci hinweg eine extrem geringe Nukleotid- und Allelvielfalt auf, und (2) eine MHC-Klasse-II-Genkopie auf einem anderen Chromosom als dem Kernbereich des MHC-Genoms zeigte kaum Anzeichen positiver Selektion und fast keine genetische Variabilität unter allen vier Arten, was auf ein atypisches und möglicherweise funktionell unterschiedliches Gen hindeutet. Unsere Studie findet eine bemerkenswert hohe Allel- und Nukleotidvielfalt im MHC von Meeresschildkröten, die durch ausgleichende Selektion gefördert wird, doch variieren die evolutionären Druckfaktoren zwischen den Arten und Genkopien erheblich.
Kommentar von H.-J. Bidmon
Hier handelt es sich um eine interessante Studie über die Immungene bei Schildkröten. Sicher Meeresschildkröten stehen nicht so sehr im Fokus der Schildkrötenhalter, aber dennoch liefern uns solche Arbeiten gute Einblicke die eventuell sogar auf alle Schildkröten übertragbar wären. Klar wie schon im Abstract angedeutet gibt es speziesspezifische Unterschiede zwischen den Arten. Aber grundsätzlich zeigt diese Studie, dass die MHC-Gene der Klasse I und II bei allen vier Arten vorkommen, wobei nur die Lederrückenschildkröte auch Genverluste aufweist. Zudem verdeutlicht die Arbeit, dass diese Immungene über die Artgrenzen hinweg noch vor den Speziationsereignissen von den Vorfahren stammen und durch positive Selektion erhalten geblieben sind. Es wurde sogar ein Gen in für MHC-Gene ungewöhnlicher Position gefunden, dass sich nur sehr langsam diverifiziert und relativ konstant geblieben ist, das man bislang nur vom Tuatara (Sphenodon punctatus) und von Anolis kannte. Dieser Befund könnte auch andeuten, dass diese MHC-Genregion auch darauf hinweisen könnte, dass auch die anderen Vertreter der Schildkröten diese Genkopien von sehr frühen Vorfahren vererbt bekommen haben. Allerdings wie die Autoren auch in ihrer Diskussion darlegen sind noch weitere Untersuchungen notwendig um alle Fragestellungen abzuklären, denn es lässt zwar ausschließen, dass dabei auch bei Evolution der MHC-Gene um eine konvergente Evolution handelt, aber bei solchen Studien lässt sich noch nicht ausschließen, dass diese Immungene auch durch Adaptive-Introgession also durch Hybridisierungsereignisse mit nachfolgender positiver Selektion von Spezies zu Spezies in der Vergangenheit übertragen wurden. Letzteres wurde ja in wenigen Fällen bei anderen Wirbeltieren nachgewiesen (Gazorek et al., 2024). Wenn also letzteres auch hier zumindest für einen Teil dieser Immungene in Folgestudien nachgewiesen werden könnte, dann würde dies ein ganz anderes Licht auf sowie die Bedeutung der Hybridisierung im Evolutionsgeschehen werfen als wir es noch vor wenigen Jahren gedacht und diskutiert haben (siehe Spinks & Schaffer (2007), Stiebens et al. (2013) und Vilaca et al. (2021) sowie die dortigen Kommentare). Laut der Autoren ist aber aufgrund der MHC-Daten Dermochelys coriacea die aus immunologischer Sicht benachteiligste Spezies, obwohl sie weniger unter virusinduzierten Geschwüren zu leiden hat als z. b. Chelonia mydas. Im Grunde genommen ruft diese Arbeit auch dazu auf die MHC-Komplex-Diversität bei solchen sympatrisch lebenden Artgemeinschaften wie sie von Davy et al. (2026) beschrieben werden zu untersuchen, genauso wie es wohl Sinn ergeben würde sie auch im Hinblick auf die Adaptive-Introgression bei den Riesenschildkröten der Galapagosinsel Santa Cruz (Loire et al., 2013; Quinzin et al., 2019).
Literatur
Davy, Christina M., Erica Newton, Niamh Wall & Robert W. Murphy (2026): Species-Specific Genetic Patterns in Sympatric Freshwater Turtles Challenge a Generalized Multi-Species Conservation Approach. – Animal Conservation Early Access oder Abstract-Archiv.
Gaczorek, T., K. Dudek, U. Fritz, L. Bahri-Sfar, S. J. E. Baird, F. Bonhomme, C. Dufresnes, V. Gvoždík, D. Irwin, P. Kotlík, S. Marková, P. McGinnity, M. Migalska, J. Moravec, L. Natola, M. Pabijan, K. P. Phillips, Y. Schöneberg, A. Souissi, J. Radwan & W. Babik (2024): Widespread adaptive introgression of MHC genes across vertebrate hybrid zones. – Molecular Biology and Evolution 2024: msae201 oder Abstract-Archiv.
Loire, E., Y. Chiari, A. Bernard, V. Cahais, J. Romiguier, B. Nabholz, J. M. Lourenço & N. Galtier (2013): Population genomics of the endangered giant Galapagos tortoise. – Genome Biology 14(12): R136 oder Abstract-Archiv.
Quinzin, M. C., J. Sandoval-Castillo, J. M. Miller, L. B. Beheregaray, M. A. Russello, E. A. Hunter, J. P. Gibbs, W. Tapia, F. Villalva & A. Caccone (2019): Genetically informed captive breeding of hybrids of an extinct species of Galapagos tortoise. – Conservation Biology 33(6): 1404-1414 oder Abstract-Archiv.
Spinks, P. Q. & H. B. Shaffer (2007): Conservation phylogenetics of the Asian box turtles (Geoemydidae, Cuora): mitochondrial introgression, numts, and inferences from multiple nuclear loci. – Conservation Genetics 8(3): 641-657 oder Abstract-Archiv.
Stiebens, V. A., S. E. Merino, C. Roder, F. J. Chain, P. L. Lee & C. Eizaguirre (2013): Living on the edge: how philopatry maintains adaptive potential. – Proceedings of the Royal Society, Series B Biological Sciences 280(1763): 20130305 oder Abstract-Archiv.
Vilaca, S. T., R. Piccinno, O. Rota-Stabelli, M. Gabrielli, A. Benazzo, M. Matschiner, L. S. Soares, A. B. Bolten, K. A. Bjorndal & G. Bertorelle (2020): Divergence and hybridization in sea turtles: Inferences from genome data show evidence of ancient gene flow between species. – Molecular Ecology 30(23): 6178-6192 oder Abstract-Archiv.
Galerien
Caretta caretta – Unechte Karettschildkröte
Chelonia mydas – Grüne Meeresschildkröte
Dermochelys coriacea – Lederschildkröte
Lepidochelys kempii – Atlantik-Bastardschildkröte