Gallego-García, N., G. Forero-Medina, M. Vargas-Ramírez, S. Caballero & H. B. Shaffer (2019): Landscape genomic signatures indicate reduced gene flow and forest-associated adaptive divergence in an endangered neotropical turtle. – Molecular Ecology.

Landschaftsbezogene Genomsignaturen verweisen auf einen reduzierten Genfluss und adaptive Unterschiede bei den im Wald lebenden, bedrohten neotropischen Schildkröten.

DOI: 10.1111/mec.15112

Durch den Menschen verursachte Veränderungen in Ökosystemen resultieren häufig in fragmentierten Populationen mit einem erhöhten Risiko auszusterben. Solche Fragmentierungen gehen auch oft einher mit einer neuen Landschaftsheterogenität, die in Kombination mit dem eingeschränkten Genfluss neue Möglichkeiten für lokale Adaptationen bietet. Um nun solche mit einem Überlebensrisiko behafteten Populationen zu managen ist es wichtig zu wissen wie sich der Genfluss innerhalb der Gesamtpopulation aufgrund des Habitatverlustes verändert. Wir führten hier eine auf die Landschaftsformation bezogene genetische Analyse unter Anwendung einer auf die einzelnen Lokalitäten bezogenen DNS-Sequenzierung durch, um damit zu untersuchen wie sich die hochgradig bedrohte Dahls Krötenkopfschildkröte (Mesoclemmys dahli) in Folge der massiven Habitatveränderungen verhält. Diese Spezies hat mittlerweile fast ihren gesamten natürlichen Lebensraum im südwestlichen Teil ihres Verbreitungsgebiets verloren und etwa 70% des natürlichen Habitats im nordöstlichen Teil. Basierend auf einer kostensparenden Analysemethode nutzten wir die Oberflächenwiderstände für 3211 SNPs und wir fanden, dass die Landschaftsformationen einen begrenzenden Einfluss auf den Genfluss haben. Letzteres führt zur Fragmentation der Art und zur Zerstückelung in mindestens sechs Populationen. Die Scans der Genome und die allelbezogene Landschaftszuordnung der Analysen zeigt, dass die Populationsfragmente in den entwaldeten Graslandschaften des südwestlichen Verbreitungsgebiets sich adaptiv von jenen in den noch stärker bewaldeten Habitaten der nordöstlichen Populationen unterscheiden. Die Populationen in den nicht bewaldeten Gebieten zeigte eine geringe adaptive – genetische Differenzierung und den Beibehalt von ursprünglichen-polymorphen SNP’s was übereinstimmend einhergeht mit einer gerichteten Selektion innerhalb dieser für die Art neuen Umweltbedingungen. Unsere Ergebnisse lassen vermuten, dass diese normalerweise auf Waldflüsse spezialisierte Art sich adaptiv hin zu einer von Grasland umgebenen Tümpelbewohnerin entwickelt. Zudem wird die Art zunehmend durch die damit einhergehenden negativen Auswirkungen des Habitatverlusts einschließlich der genetischen Verarmung, der Isolation, der sehr kleinen Effektiven-Populationsgröße und Inzucht bedroht. Wir empfehlen daher eine Wiederherstellung des Genflusses mittels sogenannter „genetischer Rettungsmaßnahmen“ die diesen Gefährdungen entgegenwirken und wir liefern eine Anleitung zur Umsetzung dieser Rettungsstrategie.

Kommentar von H.-J. Bidmon

Es handelt sich um eine interessante praktische Arbeit zum Thema Arterhaltungsbiologie für diese Schildkrötenart. Zum zweiten verdeutlicht sie auch wie schnell sich solche adaptiven genetischen Veränderungen und Anpassungen an neue Umweltszenarien ereignen können (siehe dazu auch Wolak et al., 2010). Sicher bei diesen kleinen Populationen ist die geringe Effektive-Populationsgröße in diesen Landschaftsfragmenten zusammen mit der zunehmenden Inzucht das größte Problem, denn der genetische Austausch zwischen diesen Tümpelpopulationsfragmenten ist geringer als innerhalb eines Flusses oder Baches. Aber auch morphologische Anpassungen und Veränderungen sind zu erwarten, denn die gegenüber einem bewaldeten Habitat geringere Beschattung der Tümpel geht einher mit höheren Wassertemperaturen und einer intensiveren Sonnen- bzw. UV-Bestrahlung die eventuell eine Veränderung der Färbung erforderlich macht (siehe McGaugh, 2012). Beruhigend ist es wohl zu sehen, dass die Schildkröten solche Anpassungsleistungen erbringen können (siehe dazu auch Golubovic et al., 2014; Snover et al., 2015) und daher ist es fraglich ob sich die ursprüngliche Form und Physiologie der Tiere in solch veränderten Landschaften so aufrechterhalten lassen würde. Denn die Managementstrategie zielt ja erstmal nur darauf ab die Genetische-Verarmung durch gezieltes Einkreuzen von Exemplaren die den höchstmöglichen genetischen Unterschied zu den Lokalpopulationsfragmenten aufweisen abzumildern (siehe dazu Ivy & Lacy, 2012; Willoughby et al., 2017). Dazu würde natürlich gehören, dass man solche Tiere auch gezielt mal umsiedelt. Solche Maßnahmen werden ja heute oft auch noch von vielen kritisch gesehen, weil adaptive genomische Differenzierung ja auch schon in Richtung „Ausbildung einer Unterart“ oder Lokalform geht. Wie viele solcher Aufspaltungsereignisse mag es da wohl schon in der Vergangenheit gegeben haben, die wir heute als separat zu betrachtende Evolutionseinheit ansehen? Ich denke diesbezüglich gibt es noch etliches zu lernen. Ja und gerade Inselpopulationen könnten uns dabei helfen zu verstehen wie bedroht diese Arten wirklich sind, denn eines sollte auch klar sein wir haben ja einige Beispiele dafür wie sich aus relativ kleinen Gründerpopulationen zumindest über Jahrzehnte, wenn nicht sogar für einige Jahrhunderte bestehende anscheinend noch stabile Lokalpopulationen oder Rassen bestimmter Arten herausgebildet haben, die insbesondere durch ihre lokalen Anpassungen zum Teil an extreme Lebensbedingungen charakterisiert sind (z. B. siehe Uzans et al., 2015). Hier kommt es eben darauf an wie man Langzeitüberlebensfähigkeit definiert oder wie lange man warten kann bis erste negative Effekte auftreten.
Ein anderer Aspekt, den man hier auch nicht ganz außeracht lassen sollte sind Veränderungen oder Lebensraumanpassungen die auf individueller Lernfähigkeit und Kognition beruhen und die ebenfalls zu einer adaptiven Anpassung an neue Lebensbedingungen gehören die auch für Reptilien und Schildkröten nachgewiesen sind (siehe Roth et al., 2016, Reid et al., 2019 und die dortigen Kommentare), denn auch darüber wirkt die Selektion. Insofern ist eigentlich Arterhaltung in phänotyp-spezifischer Reinform, wie manche es wohl gerne hätten, nur durch die Wiederherstellung der einstmaligen Lebensbedingungen und Habitatstrukturen zu gewährleisten. Einige neuere globale Überlegungen dazu gibt es ja, wenn auch nicht unbedingt für Schildkröten (Perino et al., 2019).

Literatur

Golubovic, A., M. Andjelkovic, D. Arsovski, A. Vujovic, V. Ikovic, S. Djordjevic & L. Tomovic (2014): Skills or strength-how tortoises cope with dense vegetation? – Acta Ethologica 17: 141–147 oder Abstract-Archiv.

Hedrick, P. W. (2019): Galapagos Islands Endemic Vertebrates: A Population Genetics Perspective. – The Journal of heredity 110: 137-157 oder Abstract-Archiv.

Ivy, J. A. & R. C. Lacy (2012): A comparison of strategies for selecting breeding pairs to maximize genetic diversity retention in managed populations. – Journal of Heredity 103(2): 186-196.

McGaugh, S. E. (2012): Comparative population genetics of aquatic turtles in the desert. – Conservation Genetics 13: 1561–1576 oder Abstract-Archiv.

Perino, A., H. P. Pereira, L. M. Navarro, N. Fernández, J. M. Bullock, S. Ceausu¸ A. Cortés-Avizanda, R. van Klink, T. Kuemmerle, A. Lomba, G. Pe’er, T. Plieninger, J. M. Rey Benayas, C. J. Sandom, J.-C. Svenning & H. C. Wheeler (2019): Rewilding complex ecosystems. – Science 364: DOI: 10.1126/science.aav5570.

Reid, B. N., J. M. Kass, S. Wollney, E. L. Jensen, M. A. Russello, E. M. Viola, J. Pantophlet, J. Iverson, M. Z. Peery, C. J. Raxworthy & E. Naro-Maciel (2019): Disentangling the genetic effects of refugial isolation and range expansion in a trans-continentally distributed species. – Heredity 122(4): 441-457 oder Abstract-Archiv.

Roth, T. C. II, A. R. Krochmal, W. B. Gerwig 4th, S. Rush, N. T. Simmons, J. D. Sullivan & K. Wachter (2016): Using Pharmacological Manipulation and High-precision Radio Telemetry to Study the Spatial Cognition in Free-ranging Animals. – Journal of Visualized Experiments 6 (117) oder Abstract-Archiv.

Snover, M. L., M. J. Adams, D. Ashton, J. B. Bettaso & H. H. Welsh Jr. (2015): Evidence of counter-gradient growth in western pond turtles (Actinemys marmorata) across thermal gradients. – Freshwater Biology, 60: 1944–1963 oder Abstract-Archiv.

Sagonas, K., A. Runemark, A. Antoniou, P. Lymberakis, P. Pafilis, E. D. Valakos, N. Poulakakis & B. Hansson (2019): Selection, drift, and introgression shape MHC polymorphism in lizards. – Heredity (Edinb) 122 (4): 468-484 oder Abstract-Archiv.

Uzans, A. J., Z. Lucas, B. A. McLeod & T. R. Frasier (2015): Small Ne of the Isolated and Unmanaged Horse Population on Sable Island. – Journal of Heredity 106(5): 660-665.

Willoughby, J.R., J. A. Ivy, R. C. Lacy, J. M. Doyle & J. A. DeWoody (2017): Inbreeding and selection shape genomic diversity in captive populations: Implications for the conservation of endangered species. – PLoS One; 12(4): e0175996.

Wolak, M. E., G. W. Gilchrist, V. A. Ruzicka, D. M. Nally & R. M. Chambers (2010): A Contemporary, Sex-Limited Change in Body Size of an Estuarine Turtle in Response to Commercial Fishing – Conservation Biology 24: 1268–1277 oder Abstract-Archiv.

 

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